В феврале 2010 г. архитектурный комплекс Московского Новодевичьего монастыря, в стенах которого с 1934 г. располагался филиал Государственного Исторического музея, по распоряжению Правительства Российской Федерации был передан в безвозмездное бессрочное пользование Московской епархии Русской Православной Церкви.
Принимая во внимание, что архитектурный ансамбль древней обители является посещаемым туристическим объектом и с 2004 г. включен в список памятников Всемирного культурного наследия ЮНЕСКО, митрополит Крутицкий и Коломенский Ювеналий в 2010 г. благословил организовать в стенах древней обители Церковный музей Московской епархии, назначив его директором игумению Маргариту (Феоктистову).
Основным направлением деятельности Церковного музея является экскурсионное обслуживание паломнических и туристических групп. Сотрудники экскурсионное бюро Церковного музея ежедневно проводят экскурсии по Новодевичьему монастырю и знакомят с историей обители.
В настоящее время для туристического осмотра открыты: Смоленский собор (в летнее время) с уникальными фресками и пятиярусным резным иконостасом 16-17 вв., выполненным мастерами Государевой Оружейной палаты; Успенская церковь - действующий храм с уникальной трапезной палатой и великолепным внутренним убранством, часовня-усыпальница семьи Прохоровых (в летнее время) с мозаиками начала ХХ века; в летнее время проводятся экскурсии по монастырскому некрополю, в котором находятся могилы русских поэтов, писателей, историков, государственных, общественных и военных деятелей.
С первых дней своего существоания Церковный музей ведет выставочную деятельность. 1 января 2011 года в Софьиных палатах была открыта Первая выставка «Дети - Рождеству Христову», на которой были представлены художественные работы воспитанников воскресных школ Московской епархии и учащихся средних и художественных школ Подмосковья, проходящих обучение по программе «Основы Православной культуры»
В апреле 2011 года в тех же палатах была открыта выставка «Храмы Руси Святой», на которой были представлены произведения известных российских живописцев вт. пол. ХХ века из коллекции "Фонда развития образования и искусств".
В настоящее время в Софьиных палатах открыты для осмотра выставка Богородичных икон из монастырского собрания - «Величай, душе моя, Деву Пречистую» и мемориальная экспозиция, посвященная игумении Серафиме (Черной, 1914-1999), первой настоятельнице Новодевичьего монастыря после возобновления в нем монашеской жизни. К юбилею Отечественной войны 1812 года в подклете Софьиных палат была открыта выставка «1812 год в судьбах России и Новодевичьего монастыря», которая рассказывает о первых месяцах войны, о Московском пожаре и том, как Новодевичий монастырь пережил эти события.
Еще две экспозиции находятся в палатах царицы Ирины Годуновой. Это фото-выставка «Московская епархия вчера и сегодня», в которой представлена панорама жизни Московской епархии; и выставка икон начала 18 века из иконостаса ц. Сошествия Св. Духа, под названием «Огненные языки благодати».